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Geboren wurde Meyer am 8. August 1955 im elsässischen Thann. Als Kind lebte er aufgrund der Versetzung des Vaters unter anderem im deutschen Mühlheim. Seine erste Leidenschaft galt zu Beginn aber nicht der Musik, sondern der Wirtschaft, weshalb er in Paris ein entsprechendes Studium aufnahm. Allerdings habe er damals bereits täglich eine Oper, ein Theaterstück oder ein Konzert besucht, erinnerte sich Meyer an diese Zeit. Bis zum beruflichen Engagement im Kultursektor sollte es allerdings noch dauern. So erfolgte nach dem absolvierten Studium der Einstieg in die französische Politik, wo Meyer ab 1980 im Industrieministerium tätig war, bevor ihn der sozialistische Kulturminister Jack Lang 1984 als Berater für die Bereiche Film- und Kulturindustrie holte und zum Mentor des jungen Kollegen werden sollte.
Den diplomatischen Außenauftritt aus Zeiten seiner Zugehörigkeit zur französischen Politelite hat sich Meyer stets bewahrt. Den Duft der Bretter, die die Welt bedeuten, schnupperte er dann erstmals 1986, als er nach Langs Ausscheiden aus dem Kabinett in beratender Funktion an die Pariser Oper berufen wurde. Nur drei Jahre später sollte er, nach einem erneuten kurzen Zwischenspiel in der Kulturpolitik, Generaldirektor des Hauses werden. Meriten verdiente er sich mit der letztlich geglückten Eröffnung der Bastille Oper. Dies brachte ihm 1991 erneut den Job als Kulturberater im Ministerium ein, wo er unter anderem mit der Gründung des Fernsehsenders Arte beschäftigt war.
1994 wurde Meyer Generaldirektor der Oper von Lausanne und setzte in der Schweiz fünf Jahre lang auf selten gespielte Werke anstelle der Klassiker. Die Rückkehr nach Paris erfolgte 1999, als der Operndirektor ans privat geführte Theatre de Champs-Élysées berufen wurde. Auch dort brachte Meyer vielfach Ungewöhnliches auf die Bühne und beförderte die Renaissance des Barocks mit. Daneben war er bis 2010 Präsident des französischen Jugendorchesters und fungierte von 2000 bis 2003 als Präsident der Kommission "Fernsehen, Schauspiel und Musik" am Centre National de la Cinematographie.
Die Wiener Philharmoniker, deren französischer Stützpunkt das Champs-Elysees ist, ermunterten Meyer schließlich, sich in Wien als Nachfolger von Ioan Holender an der Staatsoper zu bewerben. Der folgte dem Rat und setzte sich teils gegen den Wunsch von höchster Stelle durch.
"Generell bin ich der Überzeugung, man kann an einem Haus wie der Wiener Staatsoper nur sanfte Anpassungen vornehmen", gab Meyer am Beginn als Motto aus. Entsprechend vorsichtig legte er dann zunächst auch die Programmierung an. Zu Erfolgen wie einer "Anna Bolena" mit Anna Netrebko und Elina Garanča oder Thomas Ades' "The Tempest" gesellten sich teils weniger glückliche Regieentscheidungen - allen voran der Da-Ponte-Zyklus unter Jean-Louis Martinoty, der nach heftiger Kritik an den Inszenierungen von "Don Giovanni" und "Figaro" noch vor der "Così" abgebrochen wurde.
Anfangs kritisiert wurden auch ausbleibende Uraufführungen, wobei Meyer hier im Verlauf liefern sollte und auf politische "Weiden" von Johannes Maria Staud und Durs Grünbein Olga Neuwirths ambivalent aufgenommenen "Orlando" folgen ließ. Werke wie Manfred Trojahns "Orest" als Ersatz für die geplante und vom mittlerweile verstorbenen Krzysztof Penderecki abgesagte "Phaedra" oder Gottfried von Einems "Dantons Tod" ergänzten in der zweiten Amtszeit Meyers den zeitgenössischen Premierenreigen. Der Publikumszuspruch war jedenfalls beständig hoch und schraubte sich in puncto Auslastungszahl auf über 90 Prozent in die Höhe.
Von internen Querelen blieb die Ära Meyer an der Wiener Staatsoper indes nicht verschont, legte doch 2014 Generalmusikdirektor Franz Welser-Möst sein Amt nieder und ließ nach Ablauf einer vertraglichen Schweigeverpflichtung mit harter Kritik an Meyer aufhorchen. Und 2019 wurden Vorwürfe gegen die Ballettakademie der Staatsoper laut, wonach die Schüler Gewalt und Drill sowie einem ungesunden Körperbild ausgesetzt gewesen seien, was die Einsetzung einer Sonderkommission und die Abberufung der alten Leitung zur Folge hatte.
Nach einer erfolglosen Bewerbung für eine dritte Amtszeit in Wien, wo er schließlich von Bogdan Roščić abgelöst wurde, trat Meyer dann in Mailand in die Fußstapfen von Alexander Pereira als Direktor der Scala. Meyers letztes Jahr in Wien, das er parallel zu seinem ersten Jahr in Mailand absolvierte, hatte er vor allem mit Corona-Lockdowns und verschärften Maßnahmen bei der Wiedereröffnung der Häuser zu kämpfen.
In Mailand zeigte Meyer dann durchaus politisch Haltung, als er nach dem Beginn des russischen Angriffskriegs auf die Ukraine dem russischen Stardirigenten und Putin-Freund Valery Gergiev das Dirigat der "Pique Dame" entzog, erntete jedoch auch Kritik, als er die Saison 2022 mit der Aufführung der russischen Oper "Boris Godunow" eröffnete. Eine Verlängerung seines Vertrags blieb ihm schlussendlich verwehrt, in diesem Frühjahr folgte ihm Fortunato Ortombina an der Spitze der Scala. Ruhestand steht für Dominique Meyer einstweilen aber dennoch nicht am Tapet, wechselte der Bald-Jubilar doch noch 2024 als Exekutivdirektor zum Orchestre de Chambre de Lausanne und damit zurück in jene Stadt, in der er in den 90ern als Operndirektor reüssiert hatte.
